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鳥飼の死により羊殺しの捜査は振り出しに戻った。魁とあかりは、女優の鈴川なえ（工藤遥）から彼女が目撃した「最初の羊殺し」について話を聞く。それは棗が殺された年よりも12年も前の事件だった。現場となったのは薫子（伊藤歩）の実家、按察使邸。殺されたのは昭和の大女優・伊集幸絵（霧島れいか）だったが、殺害現場でなんと竹之内を見たという。真相を問いただすため乗り込んだ魁に、果たして竹之内は何を語るのか――？

60年前、何者かに襲われ昏睡状態だった章太（山﨑光）が目を覚ます。羊殺しの目撃者だったが襲われた衝撃で記憶を失っていた。そんな中、羊殺しをテーマにした映画の製作が発表される。関係者に羊殺しとつながる人間がいると悟った魁は、あかりを撮影現場に潜り込ませ、プロデューサーの鳥飼（矢柴俊博）を筆頭に怪しい人物を調べさせる。その矢先、主演の数馬涼（小林亮太）が撮影現場で毒殺される事件が起こる―。

逃走した紫堂を追いかけ、車にひかれた魁。救急車を呼んだのは紫堂が身を潜めていた教会の神父・入来（小柳友）だったが、彼は一体何を知っているのか。ムラカミ率いるカインの裔（すえ）に協力を要請し、消えた紫堂の行方を追跡する魁とあかり。しかし、たどり着いた先で2人を待ち受けていたのは衝撃の結末だった…。一連の女性殺害事件は羊殺しによる犯行だったのか？　魁は解決の糸口をつかむため、入来の元を訪ねる。

クリスマスを前に若い女性が犠牲となる事件が起きた。遺体から内臓が抜き取られるなど、羊殺しとの共通点も見られるが、羊殺しは本来、クリスマスに起きるはずでは…？　魁とあかりはライターの須本（原田佳奈）とともにムラカミを訪ねるが、彼は「殺しのルールが絶対とは限らない」と指摘。そんな中、オキナガの紫堂（吉村界人）が容疑者として浮上。さらに、紫堂は最初の羊殺し事件にも関わっていたことが判明し…。

「羊殺し」の最初の被害者、長尾棗（片山友希）はあかりの祖母だった─。魁は自らの過去をあかりに語り始める。太平洋戦争開戦前、神戸で出会った魁と棗は互いに惹かれ合っていく。しかし、時代の波にのまれ2人は離れ離れに。「必ず迎えに行く」と約束した魁だったが、沖縄で瀕死の重傷を負う。命尽き果てる寸前に現われた意外な人物。なぜ魁はオキナガになったのか、なぜ「羊殺し」を追い続けるのか、その謎がついに明かされる。

あかりの父・修介（利重剛）の本に挟まっていた古い写真。そこに写っていたのはなんと魁だった。あかりと魁の間に謎めいたつながりが見えてくる一方で、新たな惨劇が起きる……。ネット上では犯人がオキナガであるという憶測が飛び交い、法改正の実現にも暗雲が立ち込める。そんな中、あかりはムラカミ（水間ロン）に迫り、彼の素性を明らかにする。果たして連続殺人犯の正体とは？　そして、魁とあかりをつなぐ数奇な運命とは─。

オキナガの規制に関する「長命者援護法」改正への気運が高まる中、魁とあかりのもとに失踪した妹の杏奈を捜してほしいと梶田直（田村健太郎）が訪ねてくる。杏奈はオキナガに血を飲ませる風俗業に従事していたという。後日、河川敷で若い女性の遺体が発見される。その首筋には吸血されたようなかみ痕がついていた……。魁は、事件の背後に「カインの裔」と呼ばれるオキナガグループの存在があることを知る。

オキナガを毛嫌いする刑事の唐沢（高橋努）に挑発され、公務執行妨害で逮捕されてしまった魁。唐沢から執拗な取り調べを受けるも、唐沢の部下・鳴宮（桜庭ななみ）の糾弾がきっかけとなり釈放される。そして魁は竹之内に、今回の事件と「羊殺し」の関連性を指摘し……。一方あかりは魁を殺害しようとした女子高生・稟子と再会、事件解決の糸口をつかむ。オキナガ連続殺人事件の犯人は誰か？　魁の追う「羊殺し」とは一体──。

厚生労働省の新米職員・伏木あかり（松井愛莉）は、立ち入り検査先で怪死事件に遭遇する。被害者は不老不死の存在「オキナガ」─。そこで参事官の竹之内（竹財輝之助）の目に留まったあかりはオキナガを管理する「夜間衛生管理課」に異動させられることに。上司の久保園（光石研）に連れられ、あかりが向かった先は、私設図書館「按察使文庫」。そこで出会った青年・雪村魁（神山智洋）もまた「オキナガ」だった──。